L’Hellébore fétide : la fleur d’hiver

Très peu d’espèces de notre flore sauvage fleurissent en plein hiver. Tout le monde connaît le cas du noisetier et ses chatons chargés de pollen (voir la chronique sur l’ordre des arbres à chatons). Mais il utilise le vent comme agent de transport de ce pollen vers les stigmates des fleurs femelles pour assurer sa pollinisation et donc sa reproduction. Une autre espèce, plus discrète car moins répandue et plante herbacée de surcroît, l’hellébore fétide, fleurit elle aussi de manière constante en plein hiver ou en fin d’hiver/tout début du printemps tout en ayant comme seuls agents de pollinisation des insectes butineurs. On pressent une vraie gageure vu les conditions météorologiques qui règnent souvent à cette époque et la rareté pour ne pas dire la quasi absence d’insectes volants, sans compter qu’elle prospère jusqu’à 1500m d’altitude ! Alors, comment fait-elle pour assurer sa reproduction dans ces conditions et quel est l’intérêt d’une telle floraison décalée en hiver pour le succès reproductif de cette espèce ? En Espagne, où cette espèce est présente en moyenne montagne, l’hellébore fétide a fait l’objet d’études très approfondies sur différents aspects de sa biologie avec plus d’une trentaine de publications scientifiques qui ouvrent des débuts de réponses à ces questions.

Pied-de-griffon

Même non fleurie, l’hellébore fétide se reconnaît facilement à ses feuilles et son port uniques dans notre flore. Cette vivace forme le plus souvent des petites colonies de quelques touffes avec des rosettes de feuilles dans les bois clairs et plutôt secs et sur leurs lisières, le long des haies, dans les rocailles peuplées d’arbres et d’arbustes. Elle recherche des sites chauds et secs, bien exposés.

Ses feuilles persistent en hiver grâce à leur consistance coriace : chaque feuille fortement découpée se compose de sept à onze folioles allongées, dentées en scie, d’une teinte vert foncé souvent mêlé de bronze ou de rougeâtre. L’organisation de ces folioles interpelle : elles ne sont pas étalées comme les doigts d’une main mais chaque base de foliole porte la suivante (nervation dite pédalée). Cette organisation très rare dans la flore lui a valu le surnom populaire de pied-de-griffon, image renforcée par sa forte odeur déplaisante et sa toxicité. Si l’hiver, les feuilles sont plutôt étalées et même plaquées au sol pour celles de la base, l’été par temps sec elles tendent au contraire à se resserrer autour de la plante comme pour la protéger du dessèchement.

Ces feuilles se fixent le long des tiges puissantes, d’un vert clair contrastant avec elles, et se simplifient en découpure au fur et à mesure que l’on s’élève jusqu’à presqu’un mètre pour les pieds les plus vigoureux. Ces tiges perdent les feuilles de la base qui laissent des cicatrices et prennent l’allure de mini-troncs de palmier !

En vert

Dès l’automne, les pieds qui ont atteint un certain développement, le plus souvent au bout de quatre ans et parfois seulement neuf, élaborent une puissante inflorescence qui va porter de nombreuses fleurs (jusqu’à une centaine !). Très ramifié, d’un beau vert tendre, ce « buisson fleuri » porte des sortes de feuilles ovales vert jaunâtre, entières à incisées (des bractées) à l’aisselle des rameaux ou des fleurs.

Des fleurs vertes apparaissent, en forme de petite cloche peu ouverte et pendante,. Les cinq pièces vertes, souvent ourlées de rougeâtre sur leur rebord supérieur, très serrées, formant « corolle » correspondent en fait à des sépales : autrement dit, on a un calice servant de corolle ! Les vrais pétales se trouvent à l’intérieur sous la forme d’une dizaine à une quinzaine de cornets dressés : des nectaires dont la base de couleur différente trahit la présence de nectar. Vient ensuite un cercle fourni d’étamines qui entoure le pistil central composé de deux à trois pièces indépendantes en moyenne (jusqu’à six et parfois une seule) : des ovaires ventrus surmontés d’une « corne », le style terminé par un stigmate chargé de capter les grains de pollen pour assurer la fécondation des ovules. Après cette dernière, les ovaires se transforment en « fausses gousses », des follicules avec une seule ligne d’ouverture (et pas deux comme chez les gousses), renfermant des graines disposées le long de la suture ventrale qui s’ouvre à maturité. Chaque graine porte un appendice huileux, un élaïsosome dont nous reparlerons dans le dernier paragraphe.

La production d’une inflorescence aussi imposante et chargée de fleurs épuise littéralement le pied porteur qui sèche au printemps suivant ; parfois il repart pour une seconde floraison mais pas plus.

Calendrier

Sous nos climats, la floraison commence parfois dès décembre mais s’étale surtout de janvier à avril notamment selon l’altitude. Souvent, au gré des fluctuations météorologiques, on trouve des pieds fleuris plus ou moins sous la neige à basse altitude ! Cette particularité se retrouve chez d’autres hellébores dont l’hellébore noir aux grosses fleurs blanches et qui est bien connu dans les jardins sous le nom de « rose de Noël ». Pour un pied donné, la floraison totale de toutes les fleurs de l’inflorescence se déroule sur une période de un à deux mois de manière très graduelle avec le plus souvent pas plus de quelques fleurs (deux à cinq) ouvertes en même temps. Une fleur individuelle peut rester ouverte près de vingt jours consécutifs ce qui est une longévité exceptionnelle pour une fleur.

Chaque fleur connaît elle-même un calendrier interne de développement de ses organes reproducteurs mâles et femelles. Dès son ouverture, on voit dépasser les stigmates au bout des styles, déjà réceptifs et aptes à capter du pollen, alors que les étamines de la même fleur sont encore complètement fermées et incomplètement formées : la fleur se trouve dans sa phase dite femelle où le pistil est fécondable. Il ne peut alors être fécondé que par du pollen venant d’une autre fleur. Cette phase femelle dure de six à quinze jours. Un peu plus tard, les nombreuses étamines (25 à 60) devenues mûres s’ouvrent et libèrent le pollen : la fleur entre dans sa phase dite mâle qui va durer environ deux semaines. On parle de fleur protogyne (femelle d’abord). Cependant, il existe (ou pas selon les populations) un certain chevauchement entre ces deux phases ce qui ouvre la porte à la possibilité d’une auto-pollinisation (ovules fécondés par le pollen de la même fleur).

Visiteurs

Pour tout ce qui va suivre, rappelons que nous allons nous appuyer sur les données d’études conduites en Espagne (en altitude) et que par conséquent elles ne sont pas forcément transposables à des populations de plaine en France sous un climat différent. Les observations conduites sur le terrain montrent un très faible taux de visites : sur plus de sept mille mini-suivis de fleurs durant trois minutes, seulement 8% ont connu des visites ! On se serait douté d’un tel résultat vu la période de floraison et les conditions météorologiques qui prévalent le plus souvent ! L’autre enseignement, c’est que sur des régions géographiquement très éloignées (entre la chaîne Cantabrique au nord-ouest et l’Andalousie au sud-est), on trouve un assemblage de visiteurs quasiment identique ce qui est remarquablement rare : deux espèces de bourdons dominent largement parmi les visiteurs, complétés par des abeilles domestiques et des abeilles solitaires du genre Anthophora. Ils assurent une pollinisation efficace car ils touchent pratiquement à chaque visite et les étamines (prise en charge de pollen sur le corps) et les stigmates (dépôt de pollen). D’autres petites abeilles solitaires (andrènes, osmies, halictes) visitent ponctuellement ces fleurs mais elles ne touchent que les étamines pour y récolter le pollen. Et pourtant, dans les populations d’hellébore étudiées, la production de fruits ne semble pas limitée : pratiquement toutes les fleurs fraîchement fanées examinées avaient des tubes polliniques germés dans leurs styles ! Un tel résultat positif ne peut s’expliquer que par la durée très longue de la floraison tant au niveau de chaque fleur que de toute la plante (inflorescence) qui réussit à compenser cette piètre fréquentation.

Fleur spécialisée ?

D’apparence, les fleurs des hellébores semblent bien généralistes avec une grande facilité d’accès ne requérant pas a priori de compétences particulières de la part des visiteurs. Pourtant, si on compare cet hellébore avec d’autres espèces du même genre comme l’hellébore noir ou l’hellébore oriental cultivés, on est frappés par l’aspect fermé de ses fleurs comparé aux larges fleurs ouvertes de ces belles ornementales.

Chez l’hellébore fétide, la « corolle » verte prend une forme très globuleuse avec une entrée rétrécie de part la courbure des sépales et leur chevauchement. Les nectaires attractifs se trouvent de fait au fond d’une chambre étroite resserrée qui filtre les visiteurs : seules des espèces assez grosses avec une longue langue pourront exploiter le nectar de ces fleurs. Les nectaires eux-mêmes sont longs et étroits et il n’est donc pas si facile d’y pomper le nectar. Ajoutons la position pendante des fleurs et l’on obtient en fait une fleur demandant de la part des butineurs un certain degré d’apprentissage. Evidemment, la période de floraison représente un second filtre indirect vu le faible nombre d’espèces susceptibles de voler temporairement à cette époque. Au final, la fleur de cet hellébore se rapproche plus d’un type spécialisé dans la visite des bourdons hivernaux et de début de printemps.

Pour le reste, elle offre un abondant nectar secrété en continu pendant les vingt jours de la floraison : l’attraction est donc optimale ; cette sécrétion commence avant même l’ouverture de la fleur et diminue néanmoins progressivement au fil des semaines. Le nectar a un contenu élevé en sucres, surtout en sucrose, et procure donc une bonne ressource énergétique pour ces insectes se déplaçant alors aux limites de leurs possibilités puisqu’ils sont ectothermes, i.e. « à sang froid ».

Quant à la couleur verte, on pourrait penser qu’elle est peu attractive. Mais il y a d’une part un liseré rouge souvent présent autour de l’entrée rétrécie pouvant servant de guide visuel et d’autre part l’inflorescence vert clair contraste fortement avec le feuillage vert foncé et de plus dans un décor sans végétation verte ou presque par ailleurs. Il faut aussi se rappeler que la vision des insectes diffère de la nôtre ; les abeilles notamment doivent en fait « voir » les fleurs d’hellébore non pas vertes mais jaunes !

Auto-assurance

Les fleurs des hellébores sont auto-compatibles : il n’existe pas, comme de nombreuses autres plantes à fleur, de mécanismes physiologiques capables d’empêcher la fécondation des ovules d’une fleur par du pollen de la même fleur ou d’une fleur de la même inflorescence. Ceci ouvre la porte à une possibilité : s’auto-polliniser en cas de déficit de visites. Une des études conduites en Espagne a exploré cet aspect. Elle montre d’abord que le taux de visite des hellébores ne varie pas beaucoup d’une région à l’autre en dépit de variations sensibles des populations de pollinisateurs : en fait, tout dépend du nombre de fleurs ouvertes en même temps sur une plante donnée. Si on exclut artificiellement les visites des pollinisateurs, la production finale de fruits baisse certes mais reste substantielle, signe donc d’un recours à l’autopollinisation autonome. Ce mécanisme assure un seuil minima pour le succès reproductif : la certitude qu’un nombre minimal de graines sera produit même si leur qualité est moindre (effets de la consanguinité sur la viabilité des graines et des plantules). Ce recours n’intervient qu’en toute fin de cycle quand aucune visite n’a eu lieu ; or, on a découvert à cette occasion que selon les populations la période de chevauchement des phases mâle et femelle (voir ci-dessus) pouvait être très large dans certaines populations ce qui augmente nettement les possibilités d’auto-pollinisation. On ne sait pas comment varient les conditions de pollinisation (en fonction de la météo) sur des très longs pas de temps : ici, les études ont porté sur deux années consécutives maximales. Cette question rejoint celle de l’impact du réchauffement climatique en cours qui risque de sérieusement modifier la donne tant sur le calendrier de floraison que sur les périodes d’émergence des butineurs.

Coup de pouce

Après la floraison, la fleur fane : les étamines et les nectaires tombent tandis que l’ex-« corolle » persiste ; les sépales s’étalent et se développent encore plus formant une sorte de coupe sous les fruits en formation et pouvant atteindre 3 à 4cm de diamètre. Ils vont rester ainsi verts et étalés jusqu’au début de l’été et la maturité et l’ouverture des follicules. D’où l’idée que ce calice vert persistant et déployé, par la photosynthèse, aiderait la plante à nourrir ses fruits et les graines qu’ils contiennent. Cela a déjà été démontré chez l’hellébore noir où les sépales blancs reverdissent au stade fruit : les plastes blancs se transforment en chloroplastes actifs ! Les chercheurs espagnols ont donc testé cette hypothèse sur des hellébores fétides en manipulant la taille des sépales : la taille du calice n’a pas d’influence significative sur la taille des fruits, le nombre d’ovules convertis en graines ou le nombre de graines par follicule mais par contre elle agit significativement sur la taille des graines produites. Or, ce caractère est souvent déterminant pour la qualité des graines qui germent mieux et produisent des plantules plus viables quand elles sont plus grandes ! Ainsi avec cinq sépales, la taille moyenne des graines était de 26mg et passait à moins de 24mg quand on rasait tous les sépales. Ceci montre bien que le calice persistant aide la plante à mieux se reproduire même si son influence reste limitée (il ne peut pas faire augmenter le nombre de graines).

Coup de chaud

Nous avons vu que les nectaires produisent un abondant nectar qui stagne dans ces cornets. Or, ce nectar héberge toute une communauté de levures qui décomposent les sucres présents. Leur présence ici s’explique de par l’ubiquité de ces organismes microscopiques présents partout et disséminés de plus par les visiteurs dont les bourdons. Or, qui dit décomposition (catabolisme) et fermentation, dit dégagement de chaleur. Des expériences d’exclusion de ces levures montrent que, effectivement, il y a bien un dégagement de chaleur significatif généré par leur activité métabolique et suffisant pour réchauffer l’air immédiatement autour des nectaires. Or, nous avons vu combien ces fleurs étaient plutôt fermées et penchées vers le bas : autrement dit, ces levures entretiendraient un micro-climat interne au regard des conditions météorologiques susceptibles de survenir en hiver.

On sait que la chaleur interne de la fleur peut servir d’attractant pour certains insectes, surtout à cette saison : se nourrir tout en étant au chaud ! Les bourdons y sont notamment très sensibles, eux qui jouent sans cesse sur la corde raide pour assurer un rendement énergétique leur permettant de se déplacer et de se nourrir. Encore un bonus capable d’augmenter les maigres chances de visite et d’inciter les visiteurs à s’attarder ! Cependant, plus il fait chaud dans la fleur, plus les levures agissent et font baisser le taux de sucre. Les bourdons peuvent associer au bout de plusieurs visites ce facteur thermique avec une moindre récompense nutritive. Ceci pourrait les inciter à changer de plante ce qui s’avèrerait plus favorable pour assurer une pollinisation croisée !

Pourquoi ?

Reste une question centrale : pourquoi diable aller fleurir au cœur de l’hiver à contre-courant de plus de 99% des plantes à fleurs de notre flore ? Le biologiste traduit tout de suite en une autre question : quel avantage adaptatif cela procure t’il à l’espèce en termes de succès reproductif ?

Une première piste vient rapidement à l’esprit : exploiter un service de pollinisateurs certes réduit et souvent imprévisible (selon la météo) mais avec la quasi certitude d’être en position de monopole : on reste toujours de toutes façons dans le compromis (le trade-off comme disent les anglo-saxons). Mais une seconde piste, très inattendue vient d’être mise à jour, toujours par des chercheurs espagnols. Ils sont partis d’une observation : dans les hêtraies de la chaîne Cantabrique, une bonne trentaine d’espèces de plantes herbacées ou arbustives non apparentées, dont l’hellébore fétide, partagent une période de floraison précoce et une même période fructification ; mais surtout, elles ont toutes des graines dotées d’appendices huileux ou élaïosomes qui attirent les fourmis. Celles-ci les prennent en charge et assurent leur dispersion dite par myrmécochorie (voir l’exemple du genêt à balais ou du perce-neige).

Une analyse expérimentale sur le terrain de toutes ces espèces montre trois faits : elles fleurissent en moyenne quatre semaines plus tôt que celles dont les graines ne sont pas dispersées par des fourmis ; le pic de fructification se situe pour toutes début juillet ; ce pic coïncide avec le pic d’abondance de la principale espèce de fourmi collectrice (Formica rufibarbis). La probabilité de prise en charge d’une graine de ces plantes par des fourmis atteint son maximum début juillet. L’hellébore fétide, comme ces diverses autres espèces (dont par exemple le daphné lauréole ou l’érythrone dent-de-chien) aurait donc adapté son cycle de vie à la disponibilité saisonnière de ses agents de dispersion, les fourmis !

Voilà donc une plante d’apparence banale et quelconque qui nous dévoile ainsi une foule de petits secrets tous plus surprenants les uns que les autres ; et encore, n’avons nous ci abordé que quelques aspects de sa riche biologie avec encore des dizaines d’autres publications scientifiques qui lui sont consacrées !

BIBLIOGRAPHIE

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