Les mineuses écrivent leur histoire sur les feuilles

25/06/2022 Récemment, j’ai animé une sortie grand public dans le cadre d’un Grand défi biodiversité organisé par le CPIE de Theix (63) dans la chaîne des Puys ; le thème annoncé était « interactions plantes/insectes » qu’il s’agissait d’illustrer au cours d’une déambulation sur le terrain à travers des observations concrètes. J’avais retenu a priori, comme possibilités observables de visu en groupe : la pollinisation, l’herbivorie externe (traces de consommation des feuilles par des insectes), les galles (forme de parasitisme) et les mineuses, ces larves qui creusent des galeries à l’intérieur des feuilles. Contre toute attente, ce furent ces dernières qui captivèrent et étonnèrent le plus le public juste après les galles qui, par contre, sont bien plus connues. 

Devant l’intérêt suscité, j’ai donc décidé de me concentrer moi-même sur cet immense groupe informel d’insectes, relativement facile à observer (au moins les mines elles-mêmes) et à photographier. J’en ai profité pour commencer à approfondir mes connaissances sur ce sujet que j’ai découvert bien plus riche et foisonnant que je ne l’imaginais auparavant. Je vais donc consacrer une série de chroniques à ces mineuses méconnues et pourtant omniprésentes autour de nous. J’avais déjà consacré une chronique à un exemple précis, les mines des ronces, toujours accessible ; mais maintenant, nous allons élargir le champ à l’ensemble des mineuses. 

Entre-deux 

On appelle donc mine foliaire toute galerie creusée dans l’épaisseur d’une feuille par un insecte qui progresse en consommant une partie des tissus mous internes, entre les deux couches d’épiderme (dessus/dessous) qui encadrent la surface de la feuille ; il s’agit donc d’une forme typique d’herbivorie, i.e. de consommation de tissus végétaux, mais de l’intérieur. On parle d’endophagie (endo, interne et phagos, manger) par opposition au comportement alimentaire bien plus répandu où les feuilles sont consommées depuis la surface (ectophagie). Ces insectes mineurs mènent donc une vie cachée dans l’épaisseur des feuilles mais sont néanmoins repérables de l’extérieur via deux traces : la partie creusée rend la feuille moins épaisse et devient donc plus ou transparente, apparente et observable ; l’insecte laisse en général derrière lui une trainée d’excréments (le frass des anglo-saxons) sous forme de granulés ou fils sombres (voir le dernier paragraphe). 

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Comme ce comportement ne concerne que des larves d’insectes (et de très rares espèces d’acariens), on parle donc de mineuses tout court pour les désigner. Les adultes ne se trouvent dans des mines que juste après l’émergence de la pupe ou chrysalide (stade final immobile) quand ils s’apprêtent à sortir pour mener leur vie libre ; ils ne s’y nourrissent pas. Par contre, une fois la mine désertée, une foule d’autres insectes non mineurs peuvent venir s’installer dans ces abris providentiels ce qui fait qualifier les mineuses d’ingénieurs de l’environnement (voir la chronique sur cette notion).

Contrairement à ce qui se passe pour les galles (voir la chronique), qui sont une autre forme d’herbivorie interne, le creusement d’une mine n’induit pas chez la plante une réaction sous la forme de multiplication de cellules et de la formation d’amas ou galles ; la mineuse consomme des tissus ordinaires déjà fabriqués par la plante. Au plus, quelques rares espèces arrivent à ralentir la nécrose des tissus environnants la mine mais globalement les mineuses ne manipulent pas la physiologie des plantes comme le font si bien les animaux gallicoles. 

Qui ? 

Toutes les mineuses connues appartiennent à l’un des quatre ordres majeurs des insectes : diptères (mouches, moucherons, taons, …), lépidoptères hétérocères ou papillons de nuit, hyménoptères (voir la chronique) et coléoptères (voir la chronique). Tous partagent le fait d’avoir un cycle de développement avec des métamorphoses complètes (holométaboles) caractérisé par une larve très différente de l’adulte (notamment dans son régime alimentaire) et un stade immobile ou nymphe diversement nommé selon les ordres (pupe des diptères ou chrysalide des papillons).

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Au sein de ces quatre ordres, on trouve des espèces mineuses dans au moins 50 familles différentes : ceci signifie clairement que ce mode de vie est apparu de très nombreuses fois de manière indépendante dans de nombreuses lignées, parfois même à plusieurs reprises au sein d’une même famille. Il n’y a donc pas un « ordre des mineuses » : elles ne forment pas un groupe de parenté mais un groupe informel écologique.

Parmi les diptères, on en trouve dans au moins sept familles mais souvent de manière sporadique (certaines espèces seulement) : les tipules, des moucherons, les chironomes (sortes de moustiques non piqueurs), plusieurs familles de mouches dont celle des syrphes ou des drosophiles. Par contre, une famille toute entière, les Agromyzidés ou mouches mineuses (même si d’autres mouches le sont) regroupe des centaines d’espèces mineuses : la moitié ont des larves mineuses de feuilles et les autres creusent les tiges (dont la moelle), l’écorce, les fruits ou les brindilles de certaines plantes. Les mouches adultes, petites et sombres, se confondent avec d’innombrables autres groupes de mouches. 

Chez les coléoptères, on connaît des mineuses dans sept familles dont principalement des charançons (curculionidés) et des chrysomèles ; ce n’est pas un hasard car ces deux familles sont entièrement phytophages (se nourrissant de végétaux). Chez les Hyménoptères, moins de cent espèces sont connues comme mineuses et toutes sont du super-groupe des tenthrèdes ou « mouches à scie », bien mal nommées car ce sont des guêpes (mais sans la « taille de guêpe ») dont les larves sont végétariennes. 

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Il reste un groupe majeur avec des milliers d’espèces : les papillons de nuit qui comptent plusieurs familles essentiellement mineuses. Ce sont toutes de petites espèces à « allure de mites » dans des familles anciennes qui se situent vers la base de l’arbre de parentés des papillons de nuit : on les surnomme les microlépidoptères. 

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Il semble que le mode mineuse ne soit apparu qu’une fois au cours de l’évolution avant de diffuser ensuite dans les lignées dérivées de ce groupe ancestral qui a émergé avant l’avènement des plantes à fleurs. Toutes ces espèces, en dépit de leur extrême diversité, se ressemblent considérablement au stade adulte, leur taille minuscule ne simplifiant pas la tâche de l’identification. Certaines familles sont essentiellement composées d’espèces mineuses : les Nepticulidés, les plus petits papillons au monde, de l’ordre de quelques mm de long (voir l’exemple des mines des ronces) avec 140 espèces en France ; les Gracillariidés, la plus grande famille de papillons européens avec plus de 200 espèces en France, toutes mineuses dont la mineuse du marronnier espèce invasive ; les Coléophoridés, avec au moins 265 espèces en France, se distinguent par une chenille mineuse mais qui reste en surface, le corps protégé par un fourreau externe. 

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Cycle 

Chez les groupes dotés d’un organe de ponte (ovipositeur) comme les mouches Agromyzidés (voir ci-dessus), certains papillons de nuit ou les tenthrèdes, les femelles insèrent le(s) œuf(s) sous l’épiderme ; la piqûre peut laisser une cicatrice ou engendrer une décoloration locale. Pour les autres groupes dépourvus d’un tel organe, les œufs sont déposés à la surface de la feuille : les larves qui éclosent forent une minuscule entrée dans la feuille. Certains charançons mâchent une nervure pour y déposer leur œuf. Généralement, les œufs sont pondus un par un et chaque larve creusera sa propre mine ; mais il existe des espèces sociales où les œufs sont pondus par paquets ; les larves creusent alors ensemble de très grandes mines collectives comme celles des Pegomyia (asticots de mouches) sur les oseilles sauvages.

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La position de la mine sur la feuille est déterminée par le site de ponte précis, sélectionné par les femelles de manière ultra-stéréotypée et spécifique le plus souvent : ce peut être le bord de la feuille ou au contraire la nervure centrale ou une nervure latérale.

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Compte tenu de leur milieu de vie très contraint, les larves, bien qu’appartenant à des ordres très différents, se ressemblent via l’acquisition de diverses adaptations convergentes : des yeux réduits ou absents (il n’y a rien à voir) ; des pattes très réduites ou absentes (il suffit de ramper comme dans un tunnel étroit) ; une taille très réduite qui exclut les grandes espèces et une forme aplatie ; une tête non dirigée vers le bas mais en avant et fortement aplatie elle aussi. Pour identifier le groupe auquel appartient une larve donnée, il faut donc s’équiper d’une très bonne loupe mais cela suppose de déchirer la mine ce qui condamne de facto son occupant. 

La larve subit une série de mues de croissance tout en poursuivant sa progression. Souvent, du fait de sa croissance, elle agrandit au fur et à mesure sa mine qui va en s’élargissant ce qui permet de suivre le sens de sa progression. Parfois, à l’occasion d’une des mues, la larve change de comportement : certaines espèces quittent la mine pour mener désormais une vie en surface ; d’autres changent de mode de creusement et, par exemple, leur mine étroite au début devient d’un coup très large en plaque étalée. 

Finalement, la larve atteint le stade nymphal où elle se métamorphose. Le plus souvent, elle quitte la mine en perçant un petit trou et se laisse tomber au sol où elle effectue sa mue nymphale. Mais, d’autres (dont les Agromyzidés) se transforment sur place et peuvent même passer l’hiver en vie ralentie, dans la mine, sur la feuille séchée et tombée au sol. Chez les Gracillariidés du genre Phyllonorycter la chrysalide dotée d’un nez pointu perce la paroi et se laisse sortir à moitié un peu avant l’émergence de l’adulte ; il reste donc la peau vide (exuvie) à moitié extraite. 

Formes 

On peut distinguer selon les espèces de grands types de mines avec de nombreux sous-types et des intermédiaires que nous allons parcourir maintenant. 

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Quand la larve ne consomme que les tissus qui se trouvent juste devant elle, elle creuse alors une galerie étroite qualifiée de mine corridor. Celle-ci peut suivre un trajet rectiligne ou bien décrire des courbes (mines serpentines) ou s’enrouler en spirale sur elle-même, autant de variantes qui aident à identifier les genres et espèces de manière assez précise. La larve tend à s’éloigner du site de ponte mais il y a de nombreuses exceptions avec des changements de direction stéréotypés. 

Inversement, dès le départ, la larve peut creuser l’intérieur dans toutes les directions et générer ainsi une mine plus ou moins arrondie étalée qualifiée de mine plaque ; parfois, de telles plaques résultent de la fusion de corridors différents qui se croisent sur une même feuille. Dans d’autres cas, la larve se limite à creuser de petites taches ou mines taches de moins d’un centimètre de diamètre : la majeure partie de ces dernières proviennent des chenilles de Coléophoridés (voir ci-dessus) qui se tiennent en surface tout en grignotant l’intérieur de la feuille : elles percent l’épiderme et consomment tout ce qu’elles peuvent depuis leur point d’installation puis se déplacent vers un nouveau point et recommencent. 

Enfin, les chenilles des Gracillariidés tapissent l’intérieur de leurs mines-plaques de soie tissée : celle-ci sèche et soulève l’épiderme en cloque ; on les reconnaît à leur aspect souvent argenté dû à la présence de soie ; on parle de mines-tentes. 

Il existe des intermédiaires ou des « hybrides » entre ces différents grands types : ainsi, certaines espèces commencent par un corridor étroit avant de creuser en mode tache après la première mue. 

Dessus/dessous 

L’intérieur de la feuille, en dépit de son apparente minceur, offre plusieurs couches de cellules ou tissus successifs différents qui font l’objet d’une exploitation différenciée très précise selon les espèces.

En allant de la face supérieure (tournée vers la lumière) vers l’intérieur, on franchit d’abord l’épiderme supérieur fait d’une seule couche de cellules durcies dépourvues de chloroplastes. Juste en-dessous, souvent disposé en colonnes verticales séparées par des chambres aérifères (qui communiquent avec les stomates ou orifices d’entrée/sortie des gaz), se trouve un tissu très actif où se concentrent les cellules chlorophylliennes qui font la photosynthèse : le parenchyme palissadique. Ses cellules sont particulièrement nutritives puisque, via la photosynthèse, elles fabriquent des sucres. En dessous, vient une couche moins épaisse, le parenchyme spongieux, aux cellules moins riches en chloroplastes puisque plus éloignées de la lumière. Enfin, on ressort de la feuille en franchissant l’épiderme inférieur protecteur. 

Quelques espèces dont la ponte a lieu en dessous vont exploiter surtout le parenchyme spongieux, certes moins nutritif mais mieux protégé du fait de sa position ; celles qui pondent dessus, bien plus répandues, vont exploiter le parenchyme palissadique très nutritif, juste en-dessous de l’épiderme : la mine engendrée sera alors très claire puisque très superficielle. Quelques espèces pratiquent l’alternance comme Liriomyza strigata très commune sur les feuilles des laiterons : elle creuse d’abord une mine dessus avant de poursuivre dessous où elle devient de fait moins facile à détecter si on ne pense pas à retourner la feuille. L. clerkella consomme les deux parenchymes sur toute l’épaisseur de la feuille des cerisiers donnant des mines très transparentes puisque ne subsistent plus guère que les deux épidermes.

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De rares espèces creusent à l’interface entre ces deux parenchymes, en plein milieu de la feuille comme Phytomyza spinaciae sur le cirse des champs ce qui donne une mine de teinte vert jaune puisqu’il reste un peu de parenchyme chlorophyllien. Certaines, comme la mineuse de la grande berce, percent régulièrement des trous depuis cette interface jusqu’à la surface ce qui donne une mine perforée criblée vue de dessus.

Enfin de rares espèces dont le genre Phyllonictis creusent des galeries étroites dans la mince couche épidermique tout en conservant les parois supérieures protectrices : ceci donne des mines brillantes très fines faisant plutôt penser à de la bave d’escargot séchée. 

Au-delà de toutes les variantes innombrables, il se dégage une très grande constance dans la manière de faire pour chaque espèce ; ceci explique que l’on puisse identifier souvent avec une certaine facilité ces mineuses d’après leurs seules œuvres sans forcément voir les larves elles-mêmes.

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La circulation interne des larves butte souvent sur les nervures dont la nervure centrale, structures nettement renforcées : la majorité des larves sont incapables de les traverser et se trouvent donc obligées de les longer ou de repartir dans un autre sens, comme confinées sur un secteur de la feuille. Quelques espèces savent néanmoins se glisser par-dessus en passant juste sous l’épiderme ; Lyonetia clerkella sur le bouleau fait exception : elle passe par-dessous, une stratégie bien lisible en regardant la feuille à contre-jour. 

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Frass 

Nous allons achever cette présentation générale très succincte par un critère diagnostique très précieux : les traînées d’excréments déposés par les larves au fur et à mesure de leur progression. Elles se repèrent sous forme de grains, de granulés voire de filaments allant du brun foncé à noir ou verdâtre. Mais attention, dans les mines désertées par leur occupant, ces excréments tendent à disparaitre assez rapidement : une mine toute blanche signifie donc souvent que la larve n’est plus là. 

La manière dont la larve se tient dans la mine et se déplace au cours de sa progression va déterminer le motif spécifique à chaque espèce ou genre. Par exemple, les asticots des Agromyzidés se tiennent sur le côté et ont un corps en forme de banane avec l’anus et la bouche situés d’un même côté ; comme ils se retournent régulièrement sur eux-mêmes, on obtient deux rangées parallèles de grains noirs calées contre les bords du corridor. Les chenilles de certains nepticulidés agitent sans cesse l’extrémité de leur abdomen si bien que leurs lignes d’excréments dessinent une ligne étroite en arc. 

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Certaines espèces amassent leurs excréments en bout de mine ou en milieu de plaque sous forme d’amas. Chez les Gracillariidés, ils sont entassés derrière le rideau de soie, collés à l’épiderme devenant de ce fait très visibles par-dessus. Un petit nombre d’espèces forent un trou minuscule quasi invisible pour évacuer l’essentiel des excréments et garder une mine propre. 

J’espère que ce premier tour d’horizon qui balaye l’immense palette des possibles à partir du schéma de base de la mine interne vous aura donné plus qu’envie de vous y intéresser. Elles ont un avantage considérable : elles ne « bougent » pas, sont très faciles d’accès à condition de prendre le temps de scruter une par une les feuilles d’une plante donnée et surtout représentent de super sujets photogéniques avec leur géométrie souvent baroque et imprévisible d’une mine à l’autre de la même espèce. Et puis il y a le côté « reconstitution » de l’histoire de chaque larve : d’où est-elle partie ? où est-elle sortie pour se métamorphoser ? Est-elle toujours là ? Comment a-t-elle déposé ses excréments ? Quelle partie de l’épaisseur de la feuille a-t-elle mangé ?  … Autant de questions de détective naturaliste auxquelles les enfants peuvent participer activement … Essayer de se mettre dans la peau d’une larve et d’imaginer sa vie quotidienne … Et si vous êtes très mordu, vous pouvez vous lancer dans l’identification via l’excellent site européen mentionné ci-dessous … à condition de maîtriser l’anglais. D’autres chroniques vont suivre sur leur biologie, leur évolution, leurs relations avec les plantes, … Quand on commence à entrer dans l’univers secret de la mine, on n’en ressort pas de sitôt et pas intact. 

Bibliographie 

PLANT PARASITES OF EUROPE Leaf-miners, Galls and fungi. Site remarquablement complet, richement illustré de nombreuses photos, avec des clés d’identification, un classement par espèces de plantes très efficace, avec en plus des présentations générales pour chaque famille et une présentation globale dont je me suis très largement inspiré. Et en plus, il traite aussi les galles et les déformations induites par les champignons parasites. 

The Evolution and Adaptive Significance of the Leaf-Mining Habit Edward F. Connor and Melissa P. Taverner. Oikos Vol. 79, No. 1 (1997), pp. 6-25