Trollius europaeus

04/12/2021 Elles ne sont pas si nombreuses les fleurs des montagnes connues d’un large public profane en botanique : le trolle est de celles-là. Il faut dire qu’il attire l’attention avec ses grosses fleurs jaunes en boule et que, surtout, il intrigue par le fait qu’elles restent complètement fermées.  Mais, une fois ce nom posé, peu de gens vont au-delà et ne se questionnent guère sur ces fleurs fermées, antinomiques de la majorité des fleurs qui, au contraire, s’étalent, s’ouvrent pour s’offrir qui au vent, qui aux visites des pollinisateurs. Alors, pourquoi le trolle a t’il choisi la voie du « repli sur soi » ?  De nombreux chercheurs se sont penchés sur la boule d’or et ont révélé une interaction très complexe avec des petits mouches dans le cadre d’une relation mutualiste (donnant donnant) pleine de surprises. 

Boule d’or

Très souvent, on présente le trolle comme « un gros bouton d’or ». Effectivement, il appartient bien à la même famille (Renonculacées) que les renoncules jaunes ou boutons d’or (genre Ranunculus) et partage avec elles des fleurs jaune d’or mais pour autant il en diffère fortement par la structure de ses fleurs. D’emblée, on remarque que les fleurs restent toujours comme fermées, repliées sur elles-mêmes même en plein soleil et en pleine maturité ; les jeunes fleurs en boutons des renoncules sont bien repliées mais s’ouvrent ensuite. Cette caractéristique inhabituelle lui a valu nombre de ses surnoms : boule d’or (par analogie avec bouton d’or pour les renoncules de la même famille), fleur-globe des Anglais (globe-flower) ; en vieil allemand, trol ou trolin signifient globe ou globuleux et on invoque aussi comme racine de ce nom le latin trulleus qui signifie cuvette. Les anglais ont un autre nom qui évoque bien ce trait singulier : locker gowan où le verbe to lock traduit bien la structure de la fleur. 

Au cours de la rédaction de cette chronique, j’ai dû affronter sans cesse le correcteur automatique d’orthographe qui me soulignait le trolle en proposant la trolle ! Trolle pour désigner la fleur est bien masculin ; trolle au féminin désigne tout autre chose : un mode de chasse à courre au hasard ou mode de vente de boutique en boutique ! Quant à troll sans e final, tout le monde connaît maintenant ces êtres de la mythologie nordique consacrés par Tolkien dans le Seigneur des Anneaux. 

Faux bouton d’or 

Mais les trolles diffèrent des renoncules par de nombreux autres caractères floraux. Ainsi, ils n’ont pas de calice différencié contrairement aux renoncules qui ont 5 sépales sous la fleur ; au contraire, chez eux, ce sont les sépales qui prennent l’allure de pétales : en nombre variable (6 à 15), très imbriqués et serrés, ils forment l’essentiel de la fleur en boule vue de l’extérieur, d’un diamètre de 3cm. Les vrais pétales se trouvent à l’intérieur sous forme de languettes brunâtres, petites et étroites dotées d’une glande nectarifère côté interne et difficiles à voir à la base du cercle des nombreuses étamines. Enfin, tout au centre, invisible de l’extérieur à cause de la boule fermée sur elle-même, on trouve un massif de pistils (15 à 25), avec un bec court, disposés sur plusieurs rangs. A maturité, ces pistils deviennent noirs et s’ouvrent selon une fente vers l’intérieur et contiennent plusieurs petites graines noires ; ces fruits secs sont des follicules. Rien à voir avec les fruits secs des renoncules, aplatis avec un bec recourbé et qui ne s’ouvrent pas et renferment une seule graine (akènes). En fait, le trolle n’est pas étroitement apparenté aux renoncules mais se place dans une autre lignée qui renferme les hellébores (voir la chronique), les aconits, les pieds d’alouette ou les populages (autres faux boutons d’or). Les renoncules, de leur côté, se placent dans une autre lignée avec les clématites (voir la chronique sur la clématite vigne-blanche) ou les anémones (voir l’anémone sylvie). Comme chez les hellébores d’ailleurs, on trouve à l’intérieur de ces fleurs des intermédiaires entre sépales et pétales et entre pétales et étamines. 

L’attraction esthétique exercée par les fleurs opulentes fait souvent oublier de regarder le feuillage à la base des hautes tiges. Émergeant d’une souche noirâtre fibreuse vivace, on a une rosette de feuilles vert foncé très découpées en cinq lobes en éventail avec un contour un peu polygonal et quelques feuilles qui montent dans le bas de la tige dressée et simple qui porte haut une fleur. Ces feuilles ressemblent passablement à celles d’autres plantes qui fréquentent les mêmes milieux comme le géranium des bois ou l’astrance majeure, membres de familles très différentes. 

Touffe fleurie avec le feuillage basal

Montagnarde 

Avec l’Impératoire (feuilles au premier plan, ombellifère) dans une tourbière

En France, le trolle se cantonne dans les massifs montagneux entre 700 et 2500m, i.e. dans les étages montagnard et subalpin ; très ponctuellement, il descend au plus bas à 500m dans des stations très froides. Sa répartition mondiale confirme ce caractère : on le trouve depuis les montagnes d’Espagne et le nord de l’Angleterre jusqu’au Caucase à l’Ouest. Si dans les pays nordiques (Fennoscandie, Russie), il est répandu à basse altitude en grandes populations, il devient très local en populations pus restreintes dans les montagnes du sud de l’Europe (Espagne et nord-ouest Italie). On le qualifie de plante arctico-alpine, i.e. liée aux climats froids du grand Nord et des hautes montagnes. 

Peuplement subalpin en lisière d’une pessière clairsemée

Outre le froid, ses exigences le confinent dans des sites assez humides, avec des sols conservant une certaine réserve d’eau fluctuante, et bien éclairés (espèce héliophile). On le trouve, le plus souvent en colonies nombreuses, dans les prairies froides et humides, les peuplements très humides de hautes herbes (mégaphorbiaies) des boisements clairs de résineux, les forêts clairsemées de mélèzes (mélézins) et les landes humides en limite supérieure de forêt. Dans les milieux prairiaux pâturés, il domine souvent car le bétail n’y touche pas ou très peu : comme nombre d’autres renonculacées, le trolle renferme des alcaloïdes âcres et toxiques (dont la protoanémonine) susceptibles de provoquer des empoisonnements. Ainsi, même quand les vaches ont commencé à parcourir les alpages, on peut toujours admirer les vastes peuplements de boules d’or, une des images marquantes des paysages montagnards. 

Avec la bistorte dans une prairie humide

Prendre la mouche 

La reproduction du trolle a suscité de très nombreuses recherches avec des dizaines de publications dont une bonne part émane de chercheurs français qui ont travaillé dans les Alpes. Par des expériences d’ensachage (mettre une enveloppe qui interdit l’accès aux pollinisateurs), on peut tester la capacité du trolle à s’autoféconder en absence de pollinisateurs : dans ce cas, 35 à 45% des individus sont incapables de produire des graines et sur ces derniers 80 à 90% ne produisent alors que 20% de la quantité normalement produite. Ceci indique que le trolle est très peu autogame, i.e. qu’il ne s’autoféconde que très peu et avec peu de succès. Donc, il doit avoir recours à des visiteurs pour transporter son pollen vers d’autres fleurs et en recevoir sur ses stigmates venant d’autres fleurs (pollinisation croisée). 

Mouche Chiastochète sur un trolle

Le suivi des fleurs montre que 90% en moyenne des insectes visiteurs sont des mouches d’un gris terne, ressemblant aux mouches domestiques mais plus petites, appartenant à la famille des Anthomyiidés (littéralement, les « mouches des fleurs ») :  les chiastochètes (genre Chiastocheta : littéralement « soies en croix »). Elles sont strictement associées aux fleurs de trolle puisque leurs larves (asticots) se nourrissent spécifiquement des graines situées dans les follicules des trolles : nous les appellerons donc pour la suite mouches -trolles, nom plus agréable que chiastochètes ! Elles savent se glisser entre les sépales rabattus qui ferment le « globe » floral (voir ci-dessus) ce que, le plus souvent, ne savent pas faire ni les bourdons, ni les syrphes, mouches florales (voir la chronique) de plus grande taille. 

Les mouches des trolles adultes émergent pendant la période de floraison des trolles et passent le plus clair de leur temps à l’intérieur de leurs fleurs, bien abritées des intempéries et « au chaud » ! Elles ne quittent un trolle que pour aller en visiter un autre. Le globe du trolle sert de lieu de rencontre et les mouches s’y accouplent ; ensuite, les femelles pondent leurs œufs sur les pistils contenant les ovules, futures graines. Les œufs éclosent un peu plus tard en donnant des asticots qui percent la paroi d’un fruit élémentaire ou follicule (voir ci-dessus) et rongent les graines en développement dans le fruit. En principe, dans une fleur donnée, tous les fruits ne sont pas rongés si bien que la fleur réussit quand même à produire au final un certain nombre de graines. Comme mâles et femelles en visite participent à la pollinisation, la fleur en tire un avantage pour sa reproduction. Donc, en dépit de cette prédation sur les futures graines, il s’agit a priori d’une relation mutualiste (+/+ : voir la chronique sur les mutualismes), i.e. une interaction entre deux espèces avec des bénéfices réciproques.  

Trolles en fruits

La présentation générale de ce mutualisme cache en fait une complexité bien plus grande avec de multiples variations possibles comme toujours dans ce genre de relations très spéciales d’un point de vue évolutif.

Des mouches et des trolles 

Mouche-trolle posée sur le globe !

Première complexité remarquable : rien qu’en Europe, on connaît huit espèces différentes de mouches -trolles, toutes strictement dépendantes du trolle et qui souvent cohabitent. Ainsi, dans les Alpes, six espèces sont présentes et donc susceptibles de polliniser et parasiter les fleurs du trolle d’Europe. Ces six espèces émergent de manière séquentielle à partir du début de la floraison jusqu’à sa fin. Ainsi, la mouche-trolle à ventre rond (C. rotundiventris) est la première à visiter les fleurs tandis que la mouche-trolle dentée (C. dentifera) vient quand elles sont presque fanées. Mais, il y a encore mieux : les asticots de ces espèces ne suivent pas les mêmes trajets dans les fruits ; certains se cantonnent en haut, d’autres en bas ; certains passent d’un fruit à l’autre tandis que d’autres restent dans un seul fruit ! Une analyse génétique montre que toutes les espèces de mouches-trolles forment une lignée dérivée au sein de la famille des mouches des fleurs : cette spécialisation n’est donc apparue qu’une fois et s’est ensuite diversifiée par différenciation de niches légèrement différentes. 

Côté trolles, le genre Trollius compte 31 espèces toutes dans l’Hémisphère nord dont notre trolle d’Europe. Elles partagent la même structure florale détaillée ci-dessus mais le trolle d’Europe est la seule espèce avec des fleurs fermées en globe. On trouve des espèces avec des fleurs en bol ouvert et d’autres aux sépales étalés à l’horizontale. Or, on constate que les espèces qui sont visitées par toutes sortes de mouches (et divers autres insectes) ont des fleurs très ouvertes. L’analyse génétique démontre que le caractère « fleur ouverte » est ancestral au sein de la lignée des trolles ; l’évolution vers des fleurs plus refermées avec son extrême en globe chez le trolle d’Europe s’est donc faite dans un second temps. La spécificité et la complexité de la relation avec les mouches-trolles laisse donc à penser qu’il y a eu une coévolution en parallèle avec spécialisation réciproque dont la fermeture de la fleur en globe chez le trolle d’Europe et la préférence des mouches-trolles pour de telles fleurs. 

Spécialisations 

Plusieurs traits spécialisés du trolle européen ont évolué au cours de cette coévolution. La structure fermée en globe semble déterminante à la fois comme signal visuel pour attirer les mouches-trolles et comme possible barrière envers d’autres visiteurs. Quand, expérimentalement, on ouvre des fleurs de trolle dans leur milieu naturel, elles sont visitées par d’autres insectes et évitées par les mouches-trolles qui n’y pondent donc pas leurs œufs. Malgré cela, quand on les compare avec des fleurs fermées, on constate que ces dernières, en dépit de la prédation exercée sur leurs graines, réussissent à produire plus de graines (+ 4%) et surtout exportent beaucoup plus de pollen (+ 85%). La forme globulaire apporte donc un plus dans le succès reproductif en favorisant la circulation du pollen sans trop obérer la production de graines. Le trolle a consolidé par ailleurs sa capacité d’attraction via l’émission de composés volatiles spécifiques auxquels les mouches-trolles sont sensibles. Néanmoins, la composition du mélange de composés connaît de fortes variations qui induisent des changements dans les taux de visites. Le trolle semble capable de prolonger sa durée de floraison par temps pluvieux et de maintenir des stigmates réceptifs sur près de 15 jours ce qui permet de compenser en cas de faibles densités de mouches-trolles, notamment à haute altitude. 

Mais cette relation impose une pression de prédation sur les graines des trolles et donc le succès reproducteur de l’espèce. Le trolle a aussi développé des mécanismes de défense capables de limiter cette prédation des larves ; un mutualisme, n’est pas une relation de « bisounours » : chaque partenaire aura tendance à tirer le plus de bénéfices possibles … avec le risque de rompre le mutualisme et d’évoluer vers un parasitisme qui suppose d’autres traits adaptatifs ! Ainsi, le trolle fabrique une substance toxique, un flavonoïde appelé adonivernith qui s’accumule dans les fruits quand ceux-ci sont attaqués et limite l’appétit des asticots. On a découvert que les six espèces de mouches-trolles ne réagissent pas avec la même sensibilité à ce frein chimique. Par des expériences de pollinisation contrôlée, on a aussi démontré que le trolle peut limiter la ponte des mouches en déclenchant la sénescence des fleurs dès que tous les fruits sont fécondés. 

Variations

Compte tenu de la vaste aire de répartition du trolle et de la complexité de son interaction avec les mouches-trolles, on pressent que celle-ci ne doit être immuable et identique partout selon les conditions environnementales. Dans les Alpes par exemple, le trolle occupe un gradient d’altitudes important allant de 700 à 2500m et s’y trouve souvent en populations disjointes.  On a observé qu’à haute altitude, l’autofécondation pouvait devenir plus importante. Ceci est sans doute lié à la pauvreté des populations de pollinisateurs au-dessus de 1500m à cause des conditions climatiques rudes. L’activité des mouches-trolles notamment s’avère très variable dans ce contexte proche de l’extrême (relatif !). Le trolle peut développer des stratégies qui attirent d’autres pollinisateurs que les mouches-trolles pour compenser leur raréfaction. En effet, contrairement à une image trop caricaturale du mutualisme trolle/mouches, d’autres insectes arrivent quand même à visiter les fleurs des trolles : d’autres mouches, des scarabées, des guêpes ou abeilles. Ils peuvent représenter jusqu’à 10% des visites ; cependant, ils se déplacent peu d’une fleur de trolle à une autre et le font surtout quand elles sont prêtes à faner et donc un peu ouvertes. Par ailleurs, dans certaines populations étudiées, on trouve jusqu’à près de 10% des fleurs qui sont moins fermées. Comme à l’étage montagnard (en-dessous de 1500m), les communautés d’insectes pollinisateurs sont plus diversifiées et actives plus longtemps, les populations de trolles vont y connaître des conditions d’interaction nettement différentes de celles des populations subalpines (au-dessus de 1500m). La pression de sélection peut conduire à favoriser ces formes « anormales » ouvertes dans la mesure où elles peuvent se reproduire sans subir les pertes de prédation de graines en étant pollinisées par d’autres insectes. On voit donc qu’on se trouve à chaque endroit dans un contexte sensiblement différent (voir d’une année à l’autre selon la météo) et que des pressions de sélection contradictoires s’exercent sur cette relation « en équilibre instable » et pas du tout figée dans le marbre comme on tend à la présenter souvent. 

Asymétrique 

Les études initiales ont beaucoup insisté sur le caractère obligatoire de cette relation pour les deux partenaires. Si cela semble évident pour les mouches qui ne pondent que sur les fruits des trolles, est-ce aussi vrai pour les trolles eux-mêmes et leur reproduction ? Ainsi, on a découvert des populations locales de trolles vivant dans des milieux où l’on ne trouve aucune des espèces de mouches-trolles. Or, les trolles de ces populations affichent un succès reproducteur équivalent à celui de populations où la pollinisation est assurée par des mouches-trolles ! Les autres visiteurs occasionnels (voir ci-dessus) prennent le relais et en dépit de leur moindre efficacité « font le job », avec, pour les trolles, l’avantage d’avoir moins de graines prédatées. Ceci souligne que les coûts et bénéfices associés à ce style de mutualisme sont en fait variables selon la disponibilité d’autres pollinisateurs ; autrement dit, ce n’est pas un mutualisme strict. Pour autant, les fleurs de ces populations conservent leur caractère fermé ! Alors, pourquoi ? 

Côté graines, les populations sans mouches-trolles produisent moins de graines au final (du fait d’une pollinisation moins efficace) que celles qui subissent la prédation mais les avantages d’une pollinisation efficace. En fait, le gros bénéfice des mouches-trolles porte surtout sur le transfert de pollen du fait de la fidélité extrême de celles-ci qui ne visitent que des fleurs de trolle. Autrement dit, la forme fermée en globe n’aurait pas été sélectionnée pour empêcher les autres insectes d’entrer mais comme signal visuel vers les mouches-trolles. Ainsi, la forme globe fermé est maintenue même si la production de graines pourrait être meilleure en absence de parasite. Le conflit se situe entre les deux fonctions reproductrices de la fleur : côté femelle pour les graines et côté mâle pour le pollen. 

Les deux partenaires se trouvent plutôt dans une interaction antagoniste mais avec des avantages collatéraux pour la plante (transfert du pollen) ; on a un scénario de compensation évolutive qui conduit une dépendance réciproque entre les deux partenaires. On peut penser que cette interaction a pu évoluer historiquement dans un contexte de rareté ou de faible efficacité des autres pollinisateurs : peut-être que cela s’est passé au moment de la grande glaciation qui a recouvert l’essentiel de l’aire du trolle alors repoussé sur les marges avant de revenir à partir de – 12 000 ans avec la fin de la glaciation ?

Bibliographie 

Geographic pattern of genetic variation in the European globeflower Trollius europaeus L. (Ranunculaceae) inferred from amplified fragment length polymorphism markers. L. DESPRES, et al. Molecular Ecology (2002) 11, 2337–2347 

Obligate mutualism between Trollius europaeus and its seed-parasite pollinators Chiastocheta flies in the Alps. N. Jaeger, L. Despres. CR Académie des sciences 1998

Variation in predation costs with Chiastocheta egg number on Trollius europaeus: how many seeds to pay for pollination? NICOLAS JAEGER, FRANCOIS POMPANON and  LAURENCE DESPRES Ecological Entomology (2001) PT, 56±62 

Evolutionary conflict between Trollius europaeus and its seed-parasite pollinators Chiastocheta flies. Nicolas Jaeger, Irène Till-Bottraud and Laurence Després 

Stability of floral specialization in Trollius europaeus in contrasting ecological environments. S. IBANEZ, G. DUJARDIN & L. DESPRES J. EVOL. BIOL. 22 (2009) 1183–1192

Asymmetrical nature of the Trollius–Chiastocheta interaction: insights into the evolution of nursery pollination systems Tomasz Suchan , Mélanie Beauverd , Naıke Trim & Nadir Alvarez 2015. Ecology and Evolution